ARTIGO ORIGINAL | ORIGINAL ARTICLE
doi: 10.5123/S2176-62232017000300006
Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda:
Planorbidae) de dois municípios do leste da Amazônia
Legal brasileira
Larval trematodes in Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae) from two
municipalities of eastern Brazilian Legal Amazon
João Gustavo Mendes Rodrigues1, Guilherme Silva Miranda1, Maria Gabriela Sampaio Lira1, Ranielly Araújo Nogueira1,
Gleycka Cristine Carvalho Gomes1, Remy Santos Cutrim2, Nêuton Silva-Souza1
1
2
Universidade Estadual do Maranhão, Departamento de Química e Biologia, São Luís, Maranhão, Brasil
Universidade Federal do Maranhão, Centro de Ciências da Saúde, Departamento de Biologia, São Luís, Maranhão, Brasil
RESUMO
OBJETIVO: Realizar um levantamento da biodiversidade de larvas de trematódeos oriundas de caramujos
Biomphalaria spp. obtidos de criadouros naturais de dois municípios do estado do Maranhão, na porção leste
da Amazônia Legal brasileira. MATERIAIS E MÉTODOS: Os gastrópodes foram coletados bimestralmente em três
pontos distintos de São Luís e São Bento, de fevereiro de 2015 a janeiro de 2016. Os moluscos obtidos foram
identificados por meio de morfologia externa e interna. As cercárias foram fixadas, coradas e identificadas com
o auxílio de chaves taxonômicas. RESULTADOS: Foram coletados 2.661 moluscos em São Luís e 1.726 em São
Bento, obtendo-se 3,72% (99/2.661) e 4,87% (84/1.726) de planorbídeos positivos para larvas de trematódeos,
respectivamente, nas cidades estudadas. A helmintofauna foi representada, em São Luís, por Clinostomidae
(0,41%), Diplostomidae (0,56%), Echinostomatidae (0,90%), Schistosomatidae (0,71%), Spirorchiidae (0,41%) e
Strigeidae (0,71%); e, em São Bento, por Echinostomatidae (1,80%), Schistosomatidae (0,75%), Spirorchiidae
(1,56%) e Strigeidae (0,75%). Entre as cercárias da família Schistosomatidae de ambos os municípios, relatou-se
apenas a espécie Schistosoma mansoni. Em São Luís, as espécies de Biomphalaria apresentaram as seguintes taxas
de infecção: 1,95% (52/2.661) para Biomphalaria straminea e 1,76% (47/2.661) para Biomphalaria glabrata;
em São Bento, essas taxas foram de 4,46% (77/1.726) para B. glabrata e 0,40% (7/1.726) para B. straminea.
CONCLUSÃO: As cercárias identificadas, com exceção de S. mansoni, foram consideradas primeiros relatos para
São Luís, enquanto que, para São Bento, obteve-se o primeiro relato para a família Strigeidae.
Palavras-chave: Helmintofauna; Diversidade; Moluscos.
ABSTRACT
OBJECTIVE: To carry out a survey about larval trematodes in Biomphalaria spp. snail biodiversity, obtained from
natural breeding sites of two municipalities in Maranhão State, eastern Brazilian Legal Amazon. MATERIALS AND
METHODS: The gastropods were collected bimonthly at three distinct points in São Luís and São Bento, from
February 2015 to January 2016. The mollusks obtained were identified by external and internal morphology. The
cercariae were fixed, stained and identified using specific taxonomic keys. RESULTS: A total of 2,661 molluscs were
collected in São Luís and 1,726 in São Bento; and 3.72% (99/2,661) and 4.87% (84/1,726) of planorbids were
positive for larval trematodes, respectively. In São Luís, the helminth fauna identified were Clinostomidae (0.41%),
Diplostomidae (0.56%), Echinostomatidae (0.90%), Schistosomatidae (0.71%), Spirorchiidae (0.41%), and Strigeidae
(0.71%) families; and in São Bento were Echinostomatidae (1.80%), Schistosomatidae (0.75%), Spirorchiidae
(1.56%), and Strigeidae (0.75%) ones. Among cercariae in Schistosomatidae family of the both municipalities,
only Schistosoma mansoni was reported. In São Luís, Biomphalaria species presented the following infection rates:
1.95% (52/2,661) for Biomphalaria straminea and 1.76% (47/2,661) for Biomphalaria glabrata. In São Bento, these
rates were 4.46% (77/1,726) for B. glabrata and 0.40% (7/1,726) for B. straminea. CONCLUSION: The identified
cercariae, with the exception of S. mansoni, are considered first reports for São Luís; while for São Bento the first
report is for the Strigeidae family.
Keywords: Helmintofauna; Diversity; Mollusks.
Correspondência / Correspondence:
João Gustavo Mendes Rodrigues
Universidade Estadual do Maranhão
Cidade Universitária Paulo VI, s/n. Bairro: Tirirical – C.P. 09 – CEP: 65055-970 – São Luís, Maranhão, Brasil – Tel.: +55 (98) 98845-1066
E-mail:
[email protected]
http://revista.iec.gov.br
Rev Pan-Amaz Saude 2017; 8(3):51-58
51
Rodrigues JGM, et al. Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae)
INTRODUÇÃO
As larvas de trematódeos, também denominadas
de cercárias, são organismos de vida livre que
emergem de moluscos aquáticos, geralmente em
grande quantidade, fazendo parte do zooplâncton.
Ao longo da sua evolução, diversas adaptações
biológicas foram surgindo para potencializar ao
máximo o encontro das cercárias com seus respectivos
hospedeiros. Entre essas adaptações estão a grande
replicação desses organismos no interior dos moluscos,
a liberação sincronizada das cercárias em momentos
que favoreçam o encontro com os seus hospedeiros
definitivos e o desenvolvimento de respostas a estímulos
físicos, químicos e ambientais em associação à
presença desses hospedeiros1,2,3,4.
Os ciclos de vida dos trematódeos digenéticos
são complexos, havendo duas principais etapas: a
reprodução sexuada nos hospedeiros definitivos (em
sua maioria vertebrados); e a reprodução assexuada
em
hospedeiros
intermediários
(principalmente
gastrópodes aquáticos)5. Essas larvas são formadas
durante a etapa de reprodução assexuada, por meio
da formação de rédias e/ou esporocistos, por um
processo denominado de poliembrionia2,6.
Diversos tipos e formas larvais de trematódeos
oriundos de diferentes espécies de moluscos de
água doce no Brasil foram descritos e caracterizados
inicialmente
por
diferentes
autores7,8,9,10,11,
principalmente nos estados das Regiões Sul e
Sudeste12,13,14,15,16. Desses moluscos, destaca-se o
caramujo do gênero Biomphalaria, pois ele atua
como hospedeiro intermediário do Schistosoma
mansoni, agente etiológico da esquistossomose
mansônica, além de albergar outros tipos de larvas
emergentes17.
Entretanto, diferentes cercárias, já identificadas
atualmente, apresentam importância médica e
veterinária, podendo transmitir dois grupos de doenças:
as que possuem transmissão através da penetração
direta na pele, como a esquistossomose18; e as que
são transmitidas pelo consumo de água e alimentos
crus ou malcozidos contendo esses parasitos, como a
clonorquiose, a heterofiose e a paragonimose19,20.
Para a região da Amazônia Legal brasileira,
poucos estudos foram realizados tentando conhecer a
biodiversidade das larvas de trematódeos, a exemplo
da pesquisa realizada por Cantanhede et al.21. Essa
área abrange os estados da Região Norte, além
dos estados do Mato Grosso e Maranhão, a oeste
do Meridiano 4422; e é detentora de uma imensa
variedade biológica de espécies, ecossistemas e
recursos energéticos23.
Na porção leste dessa Região, onde o estado
do Maranhão está localizado, encontram-se alguns
biomas, como os campos alagados da Baixada
Ocidental e o Litoral Norte do Estado, que, devido
aos seus aspectos sociais, naturais e geomorfológicos,
favorecem a manutenção e abundância de moluscos
límnicos, o que consequentemente aumenta as
52
Rev Pan-Amaz Saude 2017; 8(3):51-58
possibilidades de se tornarem potenciais hospedeiros
de trematódeos digenéticos24. Sendo assim, a riqueza
taxonômica de larvas de helmintos parasitos, para
a região, encontra-se subestimada. Desse modo,
objetivou-se realizar o levantamento da biodiversidade
de larvas de trematódeos eliminadas pelos caramujos
Biomphalaria spp., obtidos de criadouros naturais de
duas localidades do Maranhão, na Amazônia Legal,
Brasil.
MATERIAIS E MÉTODOS
O presente estudo foi realizado durante o período
de fevereiro de 2015 a janeiro de 2016 em dois
municípios do estado do Maranhão que pertencem à
porção leste da Amazônia Legal brasileira: São Bento
e São Luís. O município de São Bento (2°40'00"S
e 44°43"O) está localizado na microrregião da
Baixada Ocidental maranhense e mesorregião Norte
maranhense, possuindo uma área de 585,3 km2
e ambiente caracterizado por apresentar campos
naturalmente alagados e clima tropical úmido,
destacando-se duas estações climáticas: uma chuvosa,
entre janeiro e julho; e outra seca, entre agosto e
dezembro25. O município de São Luís (2º31'LS e
44º18'LO) está localizado entre as baías de São
Marcos e São José de Ribamar, possui área de
822,1 km² e apresenta clima tropical quente e úmido,
com duas estações: a chuvosa (janeiro a junho)
e a de estiagem (julho a dezembro)26 (Figura 1).
Ambos os municípios apresentam bairros periféricos
com condições precárias de vida, entre as quais se
destacam a falta de saneamento básico, a grande
concentração populacional e a presença de coleções
hídricas contendo elevado número de caramujos
Biomphalaria spp.27.
São Luís
Amazônia Legal Brasileira
São Bento
Fonte: Adaptado de IBGE, 201019.
Figura 1 – Localização da área de estudo, estado do
Maranhão, porção leste da Amazônia Legal
brasileira, com destaque para os dois municípios
onde foram realizadas as coletas
A coleta dos moluscos foi realizada bimestralmente,
durante 30 min, em três pontos (área de 15 a 20 m)
distintos em cada município, com auxílio de conchas de
Rodrigues JGM, et al. Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae)
capturas apropriadas e pinças metálicas. A escolha dos
pontos de coleta foi feita de modo a se obter maior
diversidade de ambientes que poderiam funcionar
como criadouros. As coordenadas geográficas foram
obtidas por meio de sistema de posicionamento
global (global positioning system – GPS). Os moluscos
coletados foram armazenados em recipientes plásticos,
que foram etiquetados e conduzidos ao Laboratório
de Parasitologia Humana da Universidade Estadual
do Maranhão (UEMA), onde foram mantidos em
aquários de vidro com água desclorada e alimentados
adequadamente com folhas de alface, segundo
o que preconiza Malek28. Aproximadamente 10%
de exemplares vivos foram sacrificados em água
a 70 °C, para possibilitar a retirada das partes
moles, que foram fixadas em solução de RaillietHenry, que posteriormente foram dissecadas sob
estereomicroscópio. Para a identificação das espécies,
foram considerados parâmetros conquiliológicos e
morfológicos internos29,30.
Para a constatação da eliminação de larvas de
trematódeos, os moluscos foram individualmente
colocados em recipientes de vidro, com cerca de 5 mL
de água desclorada, e expostos à luz e ao calor de
três lâmpadas incandescentes (de 60 W) durante 4 h31.
Para a exposição no escuro, foram deixados dentro de
uma caixa de isopor sem tampa, na ausência de luz e
calor durante 12 h e, em seguida, analisados em lupa
microscópica. Os moluscos negativos ao teste foram
expostos aos mesmos procedimentos semanalmente,
durante 30 dias.
As larvas encontradas foram coletadas com
auxílio de micropipeta e utilizadas para a confecção
de preparações a fresco, que foram coradas com
solução de lugol diluída e por corantes vitais31, sendo,
em seguida, montadas sob lâmina e lamínula. Após
isso, foram conduzidas ao microscópio óptico para
caracterização e identificação morfológica, segundo
chaves de identificação taxonômicas de diferentes
autores5,32,33,34,35,36. Todas as coletas foram autorizadas
pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade, por meio do Sistema de Autorização
e Informação em Biodiversidade, de acordo com a
A
licença n° 40025/1 e o registro no 54354, válidos para
o período de 2015/2016.
RESULTADOS
Foram coletados moluscos em três pontos de
cada município, sendo registradas as seguintes
coordenadas geográficas para São Luís: P1 (Bairro
Tirirical – 2º33'32.5"S 44º12'54.9"O), caracterizado
pela presença de alterações antrópicas visíveis,
como assoreamento, poluição por dejetos urbanos
e retirada de mata ciliar (Figura 2A); P2 (Bairro
Aurora – 2º34'09.0"S 44º13'24.5"O), que apresenta
características ambientais mais conservadas, como
a presença de mata ciliar do tipo secundária, a
ausência de erosão nas margens e assoreamento,
além de poluição do tipo urbana pouco evidente
(Figura 2B); e P3 (Bairro Sá Viana – 2º32'47.5"S
44º14'06.9"O), local com um acentuado aglomerado
urbano, com a presença de grande quantidade de
resíduos domésticos (Figura 2C). Em São Bento: P1
(Porto Grande – 2º42'0"S 44º49'13"O), localizado
às margens de um dos grandes lagos naturalmente
alagáveis do Município, mas onde, devido à
proximidade de casas nos arredores, o despejo de
esgoto doméstico era evidente, bem como a presença
de resíduos urbanos diversos (Figura 3A); P2 (Outra
Banda – 2º41'42"S 44º49'24"O), um terreno baldio
caracterizado por apresentar moderada quantidade de
resíduos domésticos, bem como a presença de grande
quantidade de habitações próximas (Figura 3B); e P3
(Aeroporto – 2º42'17"S 44º50'30"O), que apresentou
características ambientais visualmente conservadas
(Figura 3C).
Em São Luís, coletou-se um total de 2.661
moluscos, que estavam distribuídos nos pontos de
coleta da seguinte forma: P1, 432 (16,23%); P2,
172 (6,46%); e P3, 2.057 (77,31%). No município
de São Bento, 1.726 moluscos foram capturados e
registrados, como se segue: P1, 326 (18,89%); P2,
1.214 (70,33%); e P3, 186 (10,78%). Em ambos os
municípios, foram encontrados exemplares de duas
espécies de Biomphalaria (Biomphalaria straminea e
Biomphalaria glabrata).
B
C
A: Ponto 1 – Bairro Tirirical; B: Ponto 2 – Bairro Aurora; C: Ponto 3 – Bairro Sá Viana.
Figura 2 – Pontos de coleta nos criadouros naturais de Biomphalaria spp. do município de São Luís, estado do Maranhão,
Brasil
Rev Pan-Amaz Saude 2017; 8(3):51-58
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Rodrigues JGM, et al. Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae)
A
B
C
A: Ponto 1 – Bairro Porto Grande; B: Ponto 2 – Bairro Outra Banda; C: Ponto 3 – Bairro Aeroporto.
Figura 3 – Pontos de coleta nos criadouros naturais de Biomphalaria spp. do município de São Bento, estado do Maranhão,
Brasil
A positividade desses moluscos para larvas de
trematódeos, em São Luís, foi em 99/2.661 (3,72%)
exemplares, com percentuais específicos nos criadouros:
P1, 31/432 (7,17%), P2, 7/172 (4,07%) e P3,
61/2.057 (2,96%). Em São Bento, com 84/1.726
(4,87%) exemplares, distribuídos em percentuais
específicos: P1, 29/326 (8,89%) e P2, 55/1.214
(4,53%); não houve moluscos positivos em P3 nessa
localidade. Também não foram observados casos de
coinfecção entre diferentes larvas de trematódeos nos
moluscos dos Municípios.
A helmintofauna da região foi representada por
seis famílias de larvas de trematódeos: Clinostomidae,
Diplostomidae, Echinostomatidae, Schistosomatidae,
Spirorchiidae e Strigeidae. Em São Luís, foram
registradas todas essas, mas em São Bento não
se obteve o registro das famílias Clinostomidae e
Diplostomidae (Figura 4). Ressalta-se ainda que as
cercárias da família Schistosomatidae identificadas em
São Luís no P3 e em São Bento em P1 e P2 eram todas
da espécie S. mansoni, o que constitui uma realidade
preocupante para a população, por se tratarem de
pontos próximos a residências.
As larvas de trematódeos, em São Luís, foram
eliminadas com um percentual de 1,95% (52/2.661) de
B. straminea e 1,76% (47/2.661) de B. glabrata. Por sua
vez, em São Bento, foram eliminadas com percentual
de 4,46% (77/1.726) de B. glabrata e 0,40% (7/1.726)
de B. straminea (Tabela 1). Todas as formas larvais de
trematódeos identificadas neste estudo, com exceção
da cercária de S. mansoni, são consideradas primeiros
registros para o município de São Luís, enquanto que,
para o município de São Bento, obteve-se o primeiro
relato para a família Strigeidae.
1,40%
Quantitativo de moluscos
1,20%
1,00%
0,80%
0,60%
0,40%
0,20%
0%
SL – P1 (%)
SL – P2 (%)
SL – P3 (%)
SB – P1 (%)
SB – P2 (%)
SB – P3 (%)
Clinostomidae
0,30
–
0,11
–
–
–
Diplostomidae
–
–
0,56
–
–
–
Echinostomatidae
–
–
0,90
0,69
1,11
–
Schistosomatidae
–
–
0,71
0,41
0,34
–
Spirorchiidae
0,41
–
–
0,23
1,33
–
Strigeidae
0,45
0,26
–
0,35
0,40
–
SL: São Luís; SB: São Bento; Sinal convencional utilizado: – Dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento.
Figura 4 – Percentual de moluscos positivos para seis famílias de larvas de trematódeos encontradas nos municípios de São Luís
e São Bento, estado do Maranhão, Brasil, durante o período de fevereiro de 2015 a janeiro de 2016
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Rodrigues JGM, et al. Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae)
Tabela 1 – Percentual de diferentes larvas de trematódeos
encontrados em exemplares de Biomphalaria
spp. coletados nos municípios de São Luís
e São Bento, estado do Maranhão, Brasil,
entre fevereiro de 2015 e janeiro de 2016
Larvas de
trematódeos
Percentual
de infecção
Local
Molusco
Clinostomidae
São Luís
B. straminea
0,41% (11/2.661)
Diplostomidae
São Luís
B. straminea
0,56% (15/2.661)
São Luís
B. glabrata
0,90% (24/2.661)
São Bento
B. glabrata
1,80% (31/1.726)
Echinostomatidae
São Luís
B. glabrata
0,71% (19/2.661)
São Bento
B. glabrata
0,75% (13/1.726)
São Luís
B. straminea
B. glabrata
0,26% (7/2.661)
0,15% (4/2.661)
São Bento
B. straminea
B. glabrata
0,40% (7/1.726)
1,16% (20/1.726)
São Luís
B. straminea
0,71% (19/2.661)
São Bento
B. glabrata
0,75% (13/1.726)
Schistosomatidae
Spirorchiidae
Strigeidae
DISCUSSÃO
Os pontos que apresentaram maior quantidade de
caramujos coletados e maior índice de positividade
para algum tipo de cercária, tanto em São Luís
quanto em São Bento, foram os pontos (P3 e P2,
respectivamente) localizados próximos às residências,
sendo encontrados caramujos até mesmo em valas
e córregos das calçadas de concreto (criadouro
artificial). A elevada abundância de caramujos
nesses locais pode estar correlacionada com sua
preferência por habitat antropogênicos, ricos em
matéria orgânica37,38. Em relação aos criadouros
que apresentaram baixa abundância de caramujos,
pode ser devido a fatores como a presença de
substrato sujeito a modificações – por exemplo, a
ocorrência de forte correnteza, evidenciada em P2
(São Luís) e P3 (São Bento) – possuindo, dessa forma,
baixa disponibilidade de matéria orgânica, o que
provavelmente estaria interferindo na oferta de alimento
e, consequentemente, em uma menor colonização do
criadouro39.
Em São Luís, houve maior percentual de moluscos
eliminando cercárias das famílias Echinostomatidae
(0,90%), Strigeidae (0,71%) e Schistosomatidae
(0,71%), sendo essa última representada somente
por cercárias causadoras da doença esquistossomose
mansônica. Essas cercárias foram encontradas somente
em P3, que ficava localizado em um bairro periférico
da zona urbana de São Luís. Nesse mesmo local,
Oliveira et al.40 realizaram um inquérito malacológico
e detectaram seis planorbídeos contaminados pelo
parasito,
na área.
relatando
a
presença
dessa
parasitose
Em P3 de São Luís, constatou-se uma maior
biodiversidade de larvas, sendo encontrados quatro
tipos distintos. Segundo Hudson et al.41 e Minguez
et al.42, essa elevada diversidade e abundância de
trematódeos em moluscos pode estar relacionada
à presença de vários outros táxons de vertebrados
necessários para a manutenção dos respectivos ciclos
biológicos heteróxenos de diversos parasitos, indicando
uma condição ambiental favorável em relação
ao funcionamento trófico. Tal condição ambiental
foi observada no referido ponto de coleta, o que
provavelmente confirma essa hipótese.
Em São Bento, houve maior percentual de caramujos
eliminando cercárias das famílias Echinostomatidae
(1,80%) e Spirorchiidae (1,56%). Para o P2 desse
município, verificou-se uma maior quantidade de
eliminação dessas cercárias pelos moluscos. Desses
planorbídeos, 0,75% (13/1.726) encontravam-se
positivos para S. mansoni (Schistosomatidae), notificando
também a presença da esquistossomose mansônica
nessa localidade. Para esse município, Cantanhede
et al.21 verificaram a biodiversidade de moluscos e de
larvas de trematódeos, encontrando 0,22% (1/444)
de B. glabrata eliminando cercárias de S. mansoni.
Confirmou-se, assim como em São Luís, a presença desse
parasito.
As taxas de eliminação de cercárias de S. mansoni
por moluscos Biomphalaria spp., verificadas nesta
pesquisa para P1 e P2 de São Bento, considerada uma
área endêmica para a esquistossomose24,43, não foram
elevadas quando comparadas às taxas de eliminação
dessas mesmas cercárias pelos moluscos do P3 em
São Luís. Isso pode estar relacionado com a elevada
presença de larvas da família Echinostomatidae,
eliminadas por moluscos desses pontos em São Bento,
pois, segundo alguns autores44,45,46,47,48, cercárias
dessa família podem interferir negativamente no ciclo
biológico das formas larvais de S. mansoni, provocando
alterações fisiológicas nos moluscos vetores que,
possivelmente, impedem a instalação e evolução
do miracídio, possuindo, assim, uma relação de
antagonismo direto e/ou indireto com o mesmo.
Todavia, como a doença é constatada desde
1920 no município de São Bento, segundo Alvim43, a
baixa ocorrência do parasito pode estar relacionada
com a maioria da população vivendo com baixos
níveis de parasitismo, devido a sucessivas reinfecções,
não apresentando, assim, quantidade suficiente de
ovos eliminados nas fezes, o que poderia diminuir a
probabilidade de infecção dos caramujos.
Nos estudos de Souza et al.16 e Pinto e Melo5, as
cercárias Strigeidae, Clinostomidae, Echinostomatidae e
Spirorchiidae foram eliminadas de até três espécies de
Biomphalaria (B. glabrata, B. straminea e Biomphalaria
tenagophila). Já nos estudos de Silva e Melo49,
Strigeidae e Diplostomidae foram eliminadas de B.
glabrata e B. tenagophila. Em outros levantamentos e
estudos, Schistosomatidae, Strigeidae e Diplostomatidae
Rev Pan-Amaz Saude 2017; 8(3):51-58
55
Rodrigues JGM, et al. Larvas de trematódeos de Biomphalaria spp. (Gastropoda: Planorbidae)
foram eliminadas somente de B. glabrata13,50; e
Echinostomatidae e Strigeidae, de B. tenagophila17,51.
CONCLUSÃO
A porção oriental da Amazônia Legal brasileira,
representada
neste
estudo
pelos
municípios
maranhenses, São Bento e São Luís, apresentou elevada
biodiversidade de larvas de trematódeos, sendo que os
criadouros naturais que continham maior quantidade
de caramujos infectados foram os mais próximos das
residências. Não houve diferenças na diversidade
das famílias de trematódeos eliminadas entre as duas
espécies de Biomphalaria identificadas na região.
Nesta pesquisa, foram relatados os primeiros registros
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56
Rev Pan-Amaz Saude 2017; 8(3):51-58
de diferentes cercárias para ambos os municípios.
Desse modo, maiores esforços para ampliação do
conhecimento sobre essas formas evolutivas de
trematódeos digenéticos na Região Amazônica devem
ser realizados.
AGRADECIMENTOS
À UEMA, pelo transporte para as coletas, sendo
essencial para a execução desta pesquisa.
APOIO FINANCEIRO
UEMA, por meio de bolsa de iniciação científica ao
primeiro autor.
11 Ruiz JM. Contribuição ao estudo das formas
larvárias de trematódeos brasileiros. 5. Descrição
das três furcocercárias que ocorrem em
planorbídeos hospedeiros do Schistosoma mansoni.
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Recebido em / Received: 4/9/2016
Aceito em / Accepted: 12/12/2016
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